Yurt dışında yaptığı araştırmadan dönen genç profesör Ryo, saf bir kalbi olan mızmız arkadaşı Akira'yı şatafatlı bir partiye götürür. Ancak parti uğursuz bir hâl alır.

Akira, bambaşka bir insan olur. Hiç olmadığı kadar güçlü ve açtır. Sorularının cevaplarını bulmak için Ryo'yu arar.

Editörü tarafından devre dışı bırakılan paparazzi Nagasaki umutsuzluğa kapılır. Silene ve Kaim, kayıp iblis arkadaşları Amon'a ne olduğunu öğrenir.

Akira'nın annesi telefon edip kısa süre sonra eve döneceğini söyler. Herkes onu dört gözle beklese de Ryo, Akira'yı hiçbir insana güvenmemesi için uyarır.

Amon'u bulan Silene, onun iblis tarafını yeniden uyandırmayı umar. Ancak bunu takip eden mücadelede, Akira'nın insan ruhu güçlü kalmayı başarır.

Ryo, geniş kitlelere yayınlanan bir atletizm yarışmasında liseli atlet Koda'nın iblis olduğunu ifşa ederek toplum genelinde korku ve güvensizlik yaymayı planlar.

Dünyanın iblisler tarafından ele geçirileceği korkusuyla insanlık paranoya ve şiddete sürüklenir. Akira, kendi gibi diğer iblis-insan melezlerini kurtarmaya çalışır.

Ryo, eylemlerinin ve amaçlarının ardındaki gizemi çözemeyince soruları cevaplamak üzere geçmişini yeniden değerlendirir. Miki'nin babası, kayıp eşini ve oğlunu arar.

İhanete uğrayan ve kimliği açığa çıkarılan Akira, hedef hâline gelir. Onun insan ruhunu savunmak için sosyal medyayı kullanan Miki, Miko'yla beraber saldırıya uğrar.

Akira'yla yüzleşen Ryo, iblisler ve kendi hakkındaki gerçeği açıklar. İnsanlar, iblisler ve Devilman'ler, dünyayı ele geçirmek için yapılan nihai savaş için toplanır.